Coexistiendo con una invasora en el estrecho de Gibraltar: la integración de Rugulopteryx okamurae en la fauna y flora residente (I)

A lo largo del tiempo, la complejidad fisiográfica del Estrecho de Gibraltar ha determinado en gran medida la diversidad de hábitats de su zona litoral, potenciando la riqueza de especies y la coexistencia de distintas estrategias biológicas.

La calidad ambiental de los sistemas rocosos del Campo de Gibraltar ha sido evaluada por numerosas contribuciones científicas que han tratado de explicar cómo las comunidades bentónicas se relacionan con el medio y como responden ante la alteración del hábitat.

El litoral del Campo de Gibraltar ha presentado a lo largo del tiempo una zonación clara resultado de las condiciones abióticas y las interacciones ecológicas, llegando a ser calificado como un “mosaico biótico” en toda su franja litoral. Generalmente, el estado de protección de la isla de Tarifa1 le ha otorgado una mayor riqueza de especies en comparación con zonas más próximas a focos urbanos e industriales, como la Bahía de Algeciras. La franja mesolitoral de las zonas protegidas registra una comunidad rica y diversa de macroalgas (mayoritariamente perennes), con cinturones algales bien delimitados y dominada por rodofitas, entre las que resalta por su abundancia las algas coralináceas del género Ellisolandia. En esta región destaca también la presencia de macroalgas sensibles a las perturbaciones abióticas, como Treptacantha usneoides o la especie protegida Lythophyllum byssoides. La mayor parte de las especies protegidas están principalmente representadas por grupos faunísticos, como las lapas Cymbula safiana, Patella ferruginea (endémica del Mediterráneo occidental) o el coral naranja Astroides calycularis, cuya población en Tarifa ha sido reconocida como la más amplia en su área de distribución en el Estrecho de Gibraltar.

El infralitoral es dominado por comunidades fotófilas de macroalgas, siendo los macroinvertebrados sésiles el componente mayoritario de las franjas más profundas. Son destacables especies de elevado valor ecológico indicadoras de la calidad ambiental en el infralitoral, como los bosques de laminariales de Saccorhiza polyschides y Laminaria ochroleuca. También, especies altamente sensibles como la nacra Pinna rudis o el vermétido Dendropoma cristatum, o los cnidarios Corallium rubrum y Paramuricea clavata, cuya estructura erecta y arborescente les permite alojar una importante comunidad de epifauna. Las restricciones de uso en la reserva también han permitido mantener especies susceptibles de la explotación comercial, como el erizo Paracentrotus lividus o la anémona de mar Anemonia viridis. Gran parte de las especies descritas albergan comunidades epífitas ricas y diversas en macroinvertebrados, donde destacan los crustáceos peracáridos y los poliquetos por su número y diversidad.

La Bahía de Algeciras, por su parte, ha sido resaltada por albergar una elevada heterogeneidad de ambientes fruto de la antropización y las actividades costeras, lo que ha hecho calificar a sus comunidades bentónicas de una calidad ecológica inferior a las del Parque Natural del Estrecho (PNE). Existe una representación general de especies tolerantes, con comunidades sésiles diferentes a las encontradas en la isla de Tarifa. La franja mesolitoral es dominada por poblaciones de Mytilus spp. y recoge una comunidad de macroalgas más pobre en número de especies que las áreas protegidas. No se detecta la presencia de especies altamente sensibles como Cystoseira spp. o L. byssoides aunque, sin embargo, especies sensibles de determinados grupos faunísticos son capaces de crecer en las áreas más alejadas a los focos de perturbación.

Parte de la diversidad en zonas como punta Carnero, próximas a otras sometidas a intensa presión antrópica, la conforman poblaciones de invertebrados de elevado valor ecológico por su papel biogénico (poblaciones de Eunicella sp., P. clavata, A. calycularis o Pentapora sp.). La estructura del ecosistema bentónico también ha sido influenciada por un uso diferencial del sustrato. Así, comunidades sésiles de superficies naturales (dominados generalmente por Ellisolandia elongata) difieren de las presentes en estructuras artificiales de puertos (densamente ocupados por Mytilus spp.), confirmando la influencia de la modificación antrópica del hábitat en la estructura de la comunidad. Igualmente, los estudios que han tratado de caracterizar las comunidades asociadas a los fondos biogénicos del Campo de Gibraltar también han demostrado la relación de la epifauna vágil con la heterogeneidad ambiental de la bahía.

El Estrecho como escenario de cambio global

Los patrones biológicos descritos han llevado a calificar la región del Campo de Gibraltar como punto caliente de biodiversidad, pero también un núcleo potencial de perturbación antrópica e invasiones biológicas. Si bien su proximidad a focos urbanos e industriales favorecen la alteración del medio a escala local, las actividades asociadas al tráfico marítimo, la introducción de infraestructuras portuarias o las prácticas pesqueras generan rutas de llegada y propagación de especies en un medio altamente conectado y de difícil acceso, lo que dificulta la actuación ante la llegada de especies potencialmente invasoras.

Esta región ha experimentado eventos sucesivos de invasiones entre las que destacan las macroalgas tanto por su implicación ecológica en la transformación del hábitat como por su posición en el marco de las invasiones a nivel mundial. Así, la colonización y propagación de especies como Asparagopsis armata, Asparagopsis taxiformis o Caulerpa cylindracea han contribuido a la alteración progresiva de los fondos del estrecho, ahora dominados por la feofícea de origen Pacífico Rugulopteryx okamurae.

Rugulopteryx okamurae fue introducida en las costas del Campo de Gibraltar entre los años 2015 y 2016, tras ser identificada meses antes en la costa ceutí.

En 2017, la distribución geográfica en estos enclaves fue clasificada insólita en comparación con otros casos de invasiones anteriores, ya que la especie llegó a ocupar más del 65% de las superficies rocosas horizontales y verticales bien iluminadas en un solo año. Las corrientes y ciertas prácticas pueden desprender los talos de las superficies rocosas colonizadas y, manteniéndose fotosintéticamente activos, dar lugar a acumulaciones de alta densidad en la columna de agua, lo que constituye una segunda vía de propagación de individuos clónicos y traslada las posibles afecciones a otras cotas espaciales.

Todo ello, con independencia de posibles vectores antropogénicos de dispersión accidental (biofouling de los cascos de embarcaciones o de materiales flotantes al pairo como plásticos).

La presencia de la especie ha acelerado la transformación de la estructura y dinámica de las comunidades bentónicas del estrecho, desde una elevada heterogeneidad ambiental.

Hoy en día es fundamental promover estrategias adecuadas para el uso, manejo y conservación de las áreas litorales, especialmente si se trata de grandes zonas protegidas. En cada zona, la cartografía es necesaria para elaborar un mapa de zonificación de manejo, en función del valor ecológico de las diferentes comunidades bentónicas establecidas y de la distribución geográfica local. La metodología utilizada en la elaboración de un mapa que incluye las comunidades bentónicas del Estrecho de Gibraltar a una severa homogeneización del paisaje, lo que se presume alarmante por las estimaciones cartográficas de ocupación en el PNE. La alta invasividad de la especie se atribuye, principalmente, a la combinación de una explotación óptima de los recursos (e. g. gran eficiencia en la captación de nitratos cuando las concentraciones externas son elevadas), junto con una elevada capacidad de propagación (asexual y vegetativa) y plasticidad fotosintética.

Sin embargo, el éxito invasor y la magnitud del impacto dependen de multitud de factores, entre los que destacan no solo la ecofisiología del alga, sino también las condiciones del hábitat y la composición de las comunidades residentes. De hecho, se prevé que un cambio drástico en las condiciones de temperatura en el estrecho en el año 2016 pudo desencadenar una serie de consecuencias ambientales que favorecieron tanto la presencia masiva de Rugulopteryx okamurae como una mayor la vulnerabilidad de la comunidad residente ante la invasión.

Pese a que las implicaciones en la estructura de la biota nativa son evidentes, los estudios inherentes a cómo la fauna y flora bentónica responde ante la presencia de Rugulopteryx okamurae constituyen un 25% del total de los trabajos realizados desde que la especie fue detectada fuera de su distribución nativa (teniendo en cuenta un total de 36 trabajos procedentes de revistas y boletines científicos). En general, la información generada hasta el momento es escasa, así como aquellas que son recogidas en bases de datos indexadas (62,2% de los trabajos revisados). Los estudios sobre la ecofisiología de la especie (19,4% de las publicaciones), así como la identificación de las áreas de distribución y evaluación de la invasión (27,8%) son fundamentales para comprender el éxito invasor y establecer las bases para posteriores estudios ecológicos. No obstante, la evaluación de las implicaciones ambientales requiere del conocimiento sobre la susceptibilidad del hábitat y los procesos intrínsecos a la interacción entre comunidad residente y especie invasora. Esta información contribuiría además a impulsar y diseñar planes de gestión y control a la invasión, como se refleja en la reciente Estrategia Nacional propuesta para el litoral español.

La integración de la 'Rugulopteryx okamurae' en la fauna y flora residente

En 2020 se realizó la primera aproximación cuantitativa al impacto ecológico de Rugulopteryx okamurae en el Campo de Gibraltar, gracias al seguimiento temporal de una estación permanente de vigilancia ambiental ubicada en la isla de Tarifa desde el año 2013. Esta monitorización, continuada hasta el año 2022, mostró como Rugulopteryx okamurae llegó a registrar coberturas superiores al resto de las especies sésiles solo un año tras su establecimiento, en 2016. Desde entonces, la comunidad bentónica residente ha experimentado un detrimento paralelo a la expansión del alga, lo que ha llevado a la especie a ser hoy un componente dominante de la comunidad fotófila de los fondos infralitorales del PNE.

Asimismo, la sustitución generalizada en la comunidad sésil podría traducirse en multitud de implicaciones indirectas en otros componentes del ecosistema, alterando la estructura espacio-temporal de las comunidades asociadas y afectando a la biodiversidad y estructura funcional de toda la comunidad.

3.1. Competencia con la flora

Rugulopteryx okamurae alcanza los niveles máximos de cobertura (90%) en superficies fotófilas horizontales y verticales entre los 10 y 20 metros de profundidad, hábitats preferentes para el desarrollo de comunidades de macroalgas y fanerógamas marinas. El solapamiento entre los distintos microhábitats y el uso de estos ha dado lugar a una variedad de escenarios de colonización espacial que hasta ahora han favorecido en su mayoría la propagación de la invasora a escala local. Así, Rugulopteryx okamurae ha excluido de forma rápida y directa a la mayor parte de la comunidad de macroalgas de los hábitats del coralígeno en su paso por el Campo de Gibraltar. Entre ellas, feofíceas y macroalgas incrustantes como Mesophyllum spp., especies oportunistas de crecimiento efímero (Colpomenia sp., Codium sp. o Halopteris sp.) y especies calcáreas perennes de crecimiento lento, como Jania rubens o la abundante E. elongata.

Los impactos sobre las macroalgas residentes son promovidos principalmente por la competencia espacial directa y, en menor medida, por eventos de perturbación y/o estrés. Estudios experimentales en la ecofisiología de Rugulopteryx okamurae atribuyen este desequilibrio competitivo a la capacidad de propagación vegetativa y a la actividad fotosintética de la invasora, ambas elevadas en el rango térmico anual del estrecho (14ºC) y de dos a tres veces superior a la de otras especies de macroalgas. Esto ha llevado a catalogar la exclusión espacial como la principal estrategia para la sustitución biótica.

Aunque el escenario descrito demuestra que la contención por parte de la flora residente es débil, podría ocurrir, como en otros escenarios, que competidores específicos de macroalgas contengan el éxito de la invasión: siendo “invadidas pero no desplazadas”. Aunque en una baja proporción, se han percibido casos de coexistencia en los que ciertas especies de macroalgas no han sido totalmente desplazadas (e. g., A. armata, A. taxiformis, Plocamium cartilagineum o Sphaerococcus coronopifolius. Parte de esta resiliencia podría estar influenciada por una elevada eficiencia para la explotación de los nutrientes, fruto de la naturaleza oportunista de estas especies. Es por ello que incluso en los hábitats más diversos y estructurados, la llegada de Rugulopteryx okamurae podría desembocar en un predominio general de caracteres generalistas que, aunque permitirían la coexistencia, también contribuirían al empobrecimiento del sistema, menos estructurado y susceptible a nuevas perturbaciones.

La estructura de las macroalgas puede ser utilizada por multitud de invertebrados que aprovechan las cavidades como refugio o el tejido vegetal como alimento. Dentro del Campo de Gibraltar, la comunidad de anfípodos de los hábitats intermareales más perturbados es rica en especies oportunistas y omnívoras, incluso en los hábitats dominados por macroalgas. Según Navarro-Barranco et al. la predominancia de caracteres generalistas favorece la sustitución del hospedador sin efectos irreversibles en la estructura de la comunidad, mientras que el cambio físico mantenga una complejidad estructural similar. De hecho, debido a ello, se ha demostrado como Rugulopteryx okamurae puede albergar comunidades más ricas y diversas que algunas de las macroalgas con las que interacciona en la costa sur del Estrecho de Gibraltar (Dictyota dichotoma o S. coronopifolius). La comunidad asociada a estas especies es pobre en herbívoros y rica en detritívoros, tanto en las áreas de introducción como en las áreas nativas, y se predice que algunos taxones herbívoros podrían ser resistentes a las defensas químicas de la invasora (caso descrito por Solís-Díaz et al. para comunidades de foraminíferos asociadas a Rugulopteryx okamurae).

Pese a que estos patrones podrían predecir un efecto positivo en la comunidad, también es importante tener en cuenta las implicaciones funcionales de la homogeneización del hábitat, lo que podría incluso favorecer la asociación de especies oportunistas con potencial invasor. Además, en el Campo de Gibraltar existen especies de macroalgas (e. g. Fucus spiralis) que ocupan hábitats ahora dominados por Rugulopteryx okamurae y que constituyen una base importante para la dieta de su comunidad asociada.

Artículo publicado en el número 58 de Almoraima. Revista de estudios Campogibraltareños